2014年那场袭击中，旧金山几乎被夷为平地，只剩下瓦砾和火海。劫后余生的人们焦急的寻找着家人，丈夫马克大声呼喊着儿子安德鲁的名字，回应他的只有近旁妻女的哭泣声和远处哥斯拉的嘶吼声。如今五年过去了，这个场景，爱玛仍无法从脑海中抹去，至今都历历在目。
旧金山事件之后，人们才意识到怪兽不只存在于电影中，现实中也同样存在。早间新闻里报道，昨晚有上千民众聚集海湾，纪念2014年的死难者。随之而来的是示威活动，要求政府抓捕研究泰坦巨兽的君主组织，为袭击事件负责。由于政府承诺捕杀哥斯拉，君主组织高层将再次面临严厉质询。外界盛传，君主可能窝藏了2014年袭击事件后新发现的众多泰坦怪兽。最近全球海洋生物大批死亡，极可能是与君主试图锁定及追踪销声匿迹五年的哥斯拉有关。
身为君主的高级研究员，爱玛对这种新闻往往不予理会。厨房里传来烟雾警报，看来女儿麦迪森做早餐时又走神了。爱玛到了厨房，麦迪森立刻装出不经意的模样合上电脑。最了解女儿的爱玛当然看出来有事，麦迪森只好承认在回父的回邮件。
失去儿子安德鲁后，马克和爱玛曾带着女儿回到老家波士顿，尝试弥补家庭的缺失。但在治愈创痛的方式上，二人产生分歧。爱玛是加倍努力，去拯救世界。马克却整天以酒度日，浑浑噩噩，没少做让家人丢脸的事。之后，马克便辞去了在君主的工作，到科罗拉多州的荒野研究狼群。
马克三个多月的研究工作，收集到了不少珍贵素材。麦迪森就是看这些照片，才忘记了油锅上煎着的培根。爱玛最后一次跟马克说话还是三年前，但她并不介意女儿与父亲保持联系。而且爱玛也有个好消息告诉女儿，她研发的奥卡音频完成了。麦迪森还没来得及为母亲庆祝，就感觉到地面震动，不由自主的望向窗外。
透过窗户，就能看到远处君主61基地。这里是中国云南雨林，那座像玛雅平顶金字塔的基地下，就是母亲正在研究的泰坦巨兽摩斯拉。摩斯拉是鳞翅目生物，仅虫卵就有几米高。爱玛和麦迪森赶到基地内，得知摩斯拉正在苏醒，马上就要孵化。
爱玛从值班主管手里接管工作，在控制室观测正在蠕动的虫卵。为防意外，爱玛下令升起防御光栅。可警报声大作，整个系统宕机。提姆怀疑有人在搞破坏，戒备小组立刻举起枪，摆出防御阵型，这个行动让刚出虫卵的摩斯拉幼虫更加躁动不安。虽然是幼虫，伸展开也有三四层楼高，吐出的丝能将人困住无法动弹，张开的下颚也能至人于死地。
爱玛下令解除戒备，但为时已晚，摩斯拉幼虫对戒备小组发动攻击。按程序，必须进行灭杀。爱玛明知规定，却仍阻止了提姆。她拎着奥卡进入孵化室，稳住心神，缓缓靠近摩斯拉。奥卡是爱玛研制多年的音频设备，混合了多种泰坦怪兽的声波，以达到唤醒、吓退、安抚巨兽的多重目的。
千钧一发之际，奥卡发出的声波让摩斯拉恢复平静。麦迪森激动的和母亲拥抱在一起，就像是看到了人类的希望。但一声爆炸声传来，有武装份子闯入了基地。
